松永久秀の嫡男。 幼い頃から父に従い、家督を譲り受けて多聞城の城主となる。 三好義継と上洛し、将軍足利義輝に謁見するが、翌年には三好三人衆や義継と共に義輝を暗殺する。 父と三人衆の内戦が開始し、父が姿をくらますと多聞城の守備に徹し、父の復帰まで筒井順慶と戦う。また織田信長とは上洛の際には降伏と反逆を繰り返した末に父と共に信貴山城にて自害した。